本文要點(diǎn)：熒光引導(dǎo)手術(shù)需要近紅外熒光團(tuán)的發(fā)展。吲哚菁綠(ICG)應(yīng)用廣泛，臨床記錄安全，但其在780 nm處的zui大吸收波長(zhǎng)較短，因此需要利用較長(zhǎng)波長(zhǎng)的染料來(lái)發(fā)揮其低光毒性和深滲透的優(yōu)點(diǎn)。在這里，作者團(tuán)隊(duì)報(bào)道了一種穩(wěn)定的深近紅外(NIR)熒光染色支架ECY，它在CH2Cl2中吸收/發(fā)射836/871 nm，熒光量子產(chǎn)率為16%。對(duì)ECY進(jìn)行了更合理的生物分布的特異性設(shè)計(jì)。合成了類(lèi)似的含不同數(shù)目的磺酸基或聚乙二醇鏈。通過(guò)對(duì)BALB/c小鼠靜脈注射的重點(diǎn)文庫(kù)進(jìn)行篩選，發(fā)現(xiàn)ECYS2是肝膽排泄器官生物成像的合適候選者，ECYPEG是血管成像的zui 好的候選者。它們?cè)谛g(shù)中成像中具有一定潛力。ECY是一種在836 nm處吸收的明亮熒光團(tuán)，量子產(chǎn)率為16%，具有超光穩(wěn)定性。其對(duì)肝臟、膽囊、膽管或腸道的生物分布特異性已通過(guò)分子工程實(shí)現(xiàn)。近紅外二區(qū)小動(dòng)物活體成像系統(tǒng) - MARS

生物成像光譜區(qū)域正向較長(zhǎng)波長(zhǎng)的方向轉(zhuǎn)變。對(duì)于小動(dòng)物的體內(nèi)成像或術(shù)中成像，組織穿透深度是首要考慮的問(wèn)題。為了避免背景組織被血紅蛋白和含氧血紅蛋白吸收，要求在650 nm以上的光下進(jìn)行實(shí)驗(yàn)。穿透深度進(jìn)一步受到組織散射的限制，其與波長(zhǎng)的四次方成反比。目前的基準(zhǔn)近紅外熒光團(tuán)是Indocyanine Green (ICG)。它已廣泛應(yīng)用于臨床背景下的眼底血管造影術(shù)、肝功能評(píng)估和熒光引導(dǎo)手術(shù)。體內(nèi)成像需要深入到超過(guò)800 nm的長(zhǎng)波長(zhǎng)區(qū)域，即深近紅外。對(duì)于這種深近紅外光譜區(qū)域，需要一種多功能、明亮、生物相容性和生物分布特異性的熒光團(tuán)。

近紅外活性物質(zhì)種類(lèi)繁多，有機(jī)熒光團(tuán)因其較高的臨床轉(zhuǎn)譯潛力尤其受歡迎。ICG所屬的聚甲基花菁是20世紀(jì)30年代首ci報(bào)道的最著ming的一類(lèi)長(zhǎng)波長(zhǎng)染料。它們?cè)谟袡C(jī)溶劑中表現(xiàn)出較窄的吸收帶和較高的摩爾吸光度。然而，花菁，特別是吸收波長(zhǎng)超過(guò)800 nm的花菁，越來(lái)越容易發(fā)生極性/聚集誘導(dǎo)的對(duì)稱(chēng)性破壞，從而導(dǎo)致其S0-S1吸收帶的峰移、帶寬和低色移。這些光譜變化即使不阻止高對(duì)比度多路復(fù)用的潛力，也會(huì)使其復(fù)雜化。

DAD/ADA型熒光染色支架是近紅外染料家族的新成員。它們的吸收帶通常較寬(FWHM > 100 nm)，摩爾吸光度較低。2017年，我們報(bào)道了一類(lèi)新的近紅外熒光團(tuán)，即EC5，其第yi個(gè)體現(xiàn)是在CH2Cl2中吸收880 nm的明亮深近紅外熒光團(tuán)(ECX)。它的吸收強(qiáng)度高，吸收銳利，其吸收/發(fā)射zui大值受溶劑化變色的影響最小。多年來(lái)，808 nm激光線(xiàn)在近紅外生物成像中越來(lái)越受歡迎，而ECX在808 nm的吸收是最小的(圖1)。

為了解決這個(gè)問(wèn)題，作者團(tuán)隊(duì)計(jì)劃開(kāi)發(fā)一種易于被808 nm激發(fā)的EC5衍生物。由于顯像劑的結(jié)構(gòu)/生化特異性是外科醫(yī)生最關(guān)心的問(wèn)題，因此需要對(duì)其生物分布進(jìn)行系統(tǒng)研究。生物相容性是體內(nèi)成像的另一個(gè)至關(guān)重要的參數(shù)。理想情況下，它需要是水溶性的，易于代謝/排泄，毒性最小。

圖1（ICG和ECX的吸收光譜顯示它們?cè)?30 nm處不明顯吸收，以及ECY的通用結(jié)構(gòu)）

在這項(xiàng)工作中，作者團(tuán)隊(duì)設(shè)計(jì)并合成了一種在CH2Cl2中吸收836nm的明亮熒光團(tuán)ECY。為了得到ECY的水溶性類(lèi)似物，作者團(tuán)隊(duì)進(jìn)一步安裝了不同數(shù)量的磺酸基，即不含ECYa，含1個(gè)ECYS1，含2個(gè)ECYS2，含3個(gè)ECYS3，或平均分子量為5000 amu的聚乙二醇鏈，即ECYPEG。評(píng)價(jià)了它們的光物理性質(zhì)和激發(fā)態(tài)動(dòng)力學(xué)、穩(wěn)定性、急性毒性、代謝和生物分布。最后，作者團(tuán)隊(duì)研究了它們?cè)隗w內(nèi)生物成像中的可行性。

隨著n-取代基給電子能力的降低，羅丹明染料的波長(zhǎng)會(huì)發(fā)生藍(lán)移。因此，作者團(tuán)隊(duì)將ECX的juloliine取代基改為二乙胺，從而得到了具有藍(lán)移波長(zhǎng)的染料ECY。ECY的合成方法與ECX類(lèi)似(方案1)。

方案1：ECYa-d及其水溶性類(lèi)似物（ECYS1，ECYS2，ECYS3，ECYPEG）的合成過(guò)程。

在不同溶劑中檢測(cè)了它們的光譜特性(圖2和表1)。ECYa在CH2Cl2中的吸收光譜是典型的聚甲基花菁，在836 nm處有一個(gè)主波段，在752 nm處有一個(gè)肩帶(圖a)。它在380 - 780 nm的整個(gè)可見(jiàn)范圍內(nèi)的吸收很弱，在556 nm、516 nm和470 nm處有三個(gè)峰指。激發(fā)后，ECYa在871 nm處發(fā)射zui大(Φ?16%)，在914 nm處有尾峰。ECYa的光譜性質(zhì)表現(xiàn)為溶劑致變色，但程度不顯著。其吸收zui大值在甲苯中藍(lán)移822 nm，在CH3CN中藍(lán)移829 nm，在DMSO中紅移852 nm，在中性磷酸鹽緩沖液(PBS, 10 mmol/L, pH 7.4，含10% DMSO)中紅移846 nm。ECYS1的水溶性實(shí)際上比ECYa差，而ECYS2和ECYS3具有較高的水溶性(> 10 mg/mL)。之后獲得了ECYS1在CH2Cl2、ECYS2和ECYS3在HEPES緩沖溶液(10 mmol/L, pH 7.4, 0.1% DMSO)中的光譜(表1)。

圖2.紫外-可見(jiàn)吸收，（A）ECYa，（B）ECYS1，（C）ECYS2，（D）ECYS3，（E）ECYPEG的熒光發(fā)射光譜。它們的化學(xué)結(jié)構(gòu)以插圖形式包括在內(nèi)。這些吸收和發(fā)射光譜被進(jìn)一步去卷積，組成帶被繪制在相應(yīng)的光譜下方。ECYa和ECYS1溶解在CH2Cl2，ECYS2，ECYS3和ECYPEG溶解在HEPES緩沖液中。（F）ECYa在CH2Cl2和水介質(zhì)中的吸收光譜比較。

表1

總的來(lái)說(shuō)，它們的吸收光譜保持了菁的特征，與ECYa的吸收光譜基本相似。觀(guān)察到約10 nm的輕微峰移和約160 cm2 /15 nm的帶寬。溶劑致變色的不顯著性歸因于這樣一個(gè)事實(shí)，即磺酸基安裝在二苯醚或底部苯基上，它們?cè)陔娮由吓c熒光致變色核心正交。

ECYPEG在HEPES中具有高水溶性，在851 nm處吸收，在890 nm處釋放。根據(jù)之前報(bào)道的方法，將CH2Cl2中ECYa的光譜擬合到由8個(gè)構(gòu)成高斯峰的數(shù)學(xué)模型中，即a1, a2, a3, a4, a5, a6, a7和a8的zui大波長(zhǎng)遞減。在較長(zhǎng)光譜區(qū)域(700-900 nm)的峰a1, a2, a3和a4可能是從zui低振動(dòng)水平S0到較高振動(dòng)水平S1的HOMO-LUMO躍遷。在350-700 nm波長(zhǎng)較短的區(qū)域，從較低的已占軌道到LUMO軌道的躍遷，共識(shí)別出a5、a6、a7和a8四個(gè)波段?；ㄝ既玖媳憩F(xiàn)出一個(gè)尖銳而強(qiáng)烈的主帶和一個(gè)不那么尖銳和低強(qiáng)度的肩帶。以ECYa為例，這兩個(gè)峰分別為a1和a3，F(xiàn)WHM′分別為689 cm-1和1022 cm-1。作者認(rèn)為，四個(gè)波段(a1:a2:a3:a4)的振子強(qiáng)度(f)對(duì)整個(gè)光譜的貢獻(xiàn)百分比可以作為評(píng)價(jià)染料的一個(gè)可行的定量指標(biāo)。

ECYa的花菁度為63:4:14:2。當(dāng)溶解在HEPES (10 mmol/L, pH 7.4，添加0.5% ten -80)中，ECYa的花菁光譜特征保持不變，但峰a1和a3都略有變寬，F(xiàn)WHM分別為854 cm-1和1247 cm-1(圖F)。在58:5:21:4時(shí)，四個(gè)波段的貢獻(xiàn)百分比基本相同。ECYS1在CH2Cl2、ECYS2、ECYS3和ECYPEG在HEPES中的吸收光譜(圖2)B-E)同樣是反卷積的。a1波段寬度分別為701 cm- 1,850 cm- 1,845 cm-1和858 cm-1，貢獻(xiàn)率分別為62%、54%、55%和58%。

用自制的帶有近紅外CCD相機(jī)的外顯熒光顯微鏡對(duì)這些ECY染料的光穩(wěn)定性進(jìn)行了評(píng)估。將ECYS2/ECYS3/ECYPEG/ICG溶液分別置于含10%血清的PBS中，滴在玻片上，用蓋玻片密封。在808 nm激光激發(fā)下，用長(zhǎng)通濾波器在850 nm處獲得ICG/ECYS2/ECYS3/ECYPEG的熒光強(qiáng)度。ICG的熒光強(qiáng)度在幾秒鐘內(nèi)下降了約79.6%，而ECYPEG沒(méi)有表現(xiàn)出明顯的漂白。無(wú)論它們的頭基和取代基如何，都表現(xiàn)出良好的光穩(wěn)定性。由于ECYS1的水溶性較差，因此未測(cè)試其光穩(wěn)定性。

圖3.ECYS2、ECYS3、ECYPEG 和 ICG 在含有10%血清的PBS中的光穩(wěn)定性研究，通過(guò)連續(xù)808nm激光照射密封在載玻片和蓋玻片之間的溶液進(jìn)行。

作者團(tuán)隊(duì)篩選了用于生物分布的不同取代的ECY染料的聚焦庫(kù)，即ECYa，ECYS2，ECYS3，劑量為1mg / kg和ECYPEG，劑量為3mg / kg。ICG常規(guī)用于手術(shù)中的脈管系統(tǒng)成像，并用作參考。然而，其快速的肝膽清除是一個(gè)實(shí)際的限制。在作者的實(shí)驗(yàn)中，ICG（1mg / kg）通過(guò)尾靜脈注射到BALB / c小鼠中。用808nm的激光照射小鼠，并通過(guò)截止波長(zhǎng)為1200nm的長(zhǎng)波通濾光片收集熒光發(fā)射。在短短2分鐘內(nèi)，肝臟的信號(hào)強(qiáng)度已經(jīng)比頦下靜脈高1.7倍，比右大隱脈管系統(tǒng)高3.5倍。在1小時(shí)內(nèi)，脈管系統(tǒng)中ICG的發(fā)射不再明顯。在接下來(lái)的幾個(gè)小時(shí)里，小強(qiáng)度和盲腸依次亮起，突出了其肝膽清除途徑和通過(guò)糞便排泄。通過(guò)監(jiān)測(cè)肝臟和后肢脈管系統(tǒng)中ICG的熒光強(qiáng)度，計(jì)算出血液循環(huán)和肝膽清除率的半衰期分別為6.4±0.2分鐘和144.3±14.9分鐘。尾靜脈注射ECYa，ECYS3和ECYPEG時(shí)也清楚地觀(guān)察到小鼠脈管系統(tǒng)，但ECYS2除外，因?yàn)樗母闻K攝取快。與ICG相比，ECYa（1mg / kg）表現(xiàn)出改善的血液潴留，這在前兩小時(shí)內(nèi)拍攝的圖像中很明顯（圖4A）。來(lái)自脾臟的信號(hào)強(qiáng)度變強(qiáng)，包括胸骨和脛骨在內(nèi)的骨骼也被點(diǎn)亮，可能是由于免疫原性相互作用。在12小時(shí)內(nèi)，在肝臟，腸道和脊柱中仍然可以看到排放。其血液保留半衰期為35.6±7.7分鐘。發(fā)現(xiàn)排泄主要通過(guò)網(wǎng)狀內(nèi)皮系統(tǒng)，排泄半衰期為789.8±93.5分鐘，是整個(gè)系列研究中最慢的。ECYS2（1mg / kg）的生物學(xué)分布和藥代動(dòng)力學(xué)與ICG相似，即肝臟快速攝取，血液保留半衰期短，為2.4±0.7分鐘，排泄快。

一個(gè)有趣的發(fā)現(xiàn)是，在注射后2-4小時(shí)內(nèi)，膽囊與周?chē)M織形成高對(duì)比度染色。因此，它還顯示出在肝移植期間進(jìn)行術(shù)中膽管造影以避免膽管醫(yī)源性損傷的潛力。與其他幾種染料相比，ECYS3（1 mg / kg）在qian10分鐘內(nèi)產(chǎn)生最亮的脈管系統(tǒng)信號(hào)強(qiáng)度。然而，由于兩個(gè)原因，它不是一個(gè)好的候選人。首先，它的生物清除速度很快，甚至比ICG還要快。其次，它表現(xiàn)出意想不到的皮膚親和力，這解釋了更明亮的信號(hào)強(qiáng)度。來(lái)自皮膚的強(qiáng)烈信號(hào)實(shí)際上使深部組織脈管系統(tǒng)的觀(guān)察變得困難。ECYS3的血液循環(huán)時(shí)間為18.6±1.4 min，肝臟吸收后排泄更快，排泄半衰期為60.5±10.9分鐘。ECYPEG（3 mg/kg）表現(xiàn)出強(qiáng)大的脈管成像能力。在前2分鐘內(nèi)，ECYPEG點(diǎn)亮了精神下，腹部和后肢脈管系統(tǒng)等，肝臟攝取程度相對(duì)較低，其中平均信號(hào)僅比1.9倍強(qiáng)右隱脈管系統(tǒng)的比率分別為3.5、3.3、7.4和1.9。在接下來(lái)的3 h中，盡管腦和后肢脈管系統(tǒng)中的信號(hào)強(qiáng)度逐漸降低，但突出顯示的血管的信噪比（SBR）保持在zui大值的一半以上，而注射ICG后幾乎沒(méi)有熒光信號(hào)可見(jiàn)。計(jì)算血液保留半衰期為147.5±34.8分鐘，排泄半衰期為244.1±19.7分鐘。

圖 4.（A）在不同時(shí)間點(diǎn)用808nm激光線(xiàn)（1200nm長(zhǎng)通濾光片，50ms）靜脈注射ICG，ECYa，ECYS2，ECYS3和ECYPEG后仰臥位小鼠的NIR熒光成像。（B,C）ICG，ECYa，ECYS2，ECYS3和ECYPEG給藥小鼠肝臟和右隱脈管系統(tǒng)的代表性熒光強(qiáng)度作為時(shí)間的函數(shù)。（D）清醒小鼠的呼吸頻率（每分鐘170次呼吸），通過(guò)檢測(cè)靜脈注射ECYPEG（1100nm長(zhǎng)通濾光片，5ms）后肝臟運(yùn)動(dòng)的熒光信號(hào)波動(dòng)進(jìn)行分析。所有圖像均使用808 nm激光線(xiàn)（150 mW/cm）獲得。

通過(guò)比較肝臟中的熒光強(qiáng)度，親脂性ECYa的代謝和排泄最慢，ECYPEG的代謝和排泄速度第二慢（圖4B）。所有磺酸鹽衍生化類(lèi)似物的代謝速度都快于ICG。為了比較它們的血液保留，外推后肢脈管系統(tǒng)的熒光強(qiáng)度（圖4C）。ECYPEG是最持久的。其信號(hào)在注射后的前30分鐘內(nèi)逐漸增加，然后在ca內(nèi)保持穩(wěn)定。隨后緩慢下降前30分鐘。ECYPEG用于通過(guò)視頻速率成像監(jiān)測(cè)小鼠呼吸（圖4D）。計(jì)算呼吸頻率為170次呼吸/分鐘。研究了ECY染料的細(xì)胞活力，并且所有染料的細(xì)胞毒性都可以忽略不計(jì)。zui有希望的候選者（ECYPEG）和次佳候選者（ECYa）被送去用小鼠進(jìn)行急性毒性研究。發(fā)現(xiàn)ECYPEG在高達(dá)200mg / kg的zui高測(cè)試劑量下沒(méi)有表現(xiàn)出急性毒性，而LD50ECYa的14.7±1.8毫克/千克。ECYPEG的生物相容性進(jìn)一步證明了良好的肝功能和器官組織學(xué)。根據(jù)血液保留半衰期、肝膽清除半衰期和生物相容性，選擇ECYPEG進(jìn)行進(jìn)一步研究。

作者團(tuán)隊(duì)進(jìn)一步優(yōu)化了ECYPEG更高SBR的成像參數(shù)，同時(shí)展示了肢體和大腦中更細(xì)血管的概念驗(yàn)證脈管系統(tǒng)成像。將ECYPEG靜脈注射到小鼠尾部，在808 nm激光線(xiàn)激發(fā)下，用不同截止波長(zhǎng)的長(zhǎng)波通發(fā)射濾光片收集熒光信號(hào)。使用1000 nm的長(zhǎng)波通和1100 nm（1 ms），（5 ms），1200 nm（20 ms），1300 nm（50 ms），1400 nm（300 ms），1500 nm（600 ms）的曝光時(shí)間獲取了一系列圖像（圖5A）。一個(gè)普遍的趨勢(shì)是，更長(zhǎng)的截止波長(zhǎng)導(dǎo)致較少的組織散射程度，改善SBR（圖5D）和空間分辨率，但以犧牲曝光時(shí)間為代價(jià)。在后肢脈管系統(tǒng)的成像過(guò)程中也發(fā)現(xiàn)了相同的趨勢(shì)（圖5 B-E），其中可以明顯觀(guān)察到FWHM為71.1μm的血管（圖H）。曝光時(shí)間和SBR之間的折衷導(dǎo)致確定為1300 nm / 50 ms用于未來(lái)的成像研究。

圖5.通過(guò)尾靜脈注射ECYPEG對(duì)BALB / C小鼠進(jìn)行體內(nèi)成像。（A）全身成像，依次用1000、1100、1200、1300、1400、1500nm的長(zhǎng)波通發(fā)射濾光片進(jìn)行。比例尺：1厘米。（B）用1150、1250、1350和1450nm的長(zhǎng)波通濾光片對(duì)后肢血管進(jìn)行熒光成像。比例尺：2毫米。（C）使用1350 nm長(zhǎng)波通濾光片進(jìn)行腦脈管系統(tǒng)成像。比例尺：分別為 2 毫米、1 毫米、0.5 毫米。（D）圖中突出顯示的腹部（綠線(xiàn)）和后肢（紅線(xiàn)）血管的信噪比（SBR）。5A.（E）圖5B中突出顯示的血管的SBR （F，G） 圖5C1-C2中脈管系統(tǒng)沿藍(lán)線(xiàn)的相應(yīng)SBR。（H）橫截面熒光強(qiáng)度分布（黑點(diǎn)）和高斯在圖 5C3 中適合其直徑的紅線(xiàn)。所有圖像均使用808 nm激光線(xiàn)（120 mW/cm2）

討論：作者團(tuán)隊(duì)進(jìn)一步使用 ECYPEG 從上視圖對(duì)大腦脈管統(tǒng)的微小血管通過(guò)完整的顱骨進(jìn)行成像，激發(fā)波長(zhǎng)為 808 nm，長(zhǎng)通截止波長(zhǎng)為 1350 nm，曝光時(shí)間為 100 ms，放大倍率為 0.64。靜脈注射ECYPEG（3mg/kg）后，可以清楚地區(qū)分與SSS相連的腦下靜脈（ICV）、橫竇（TS）、上矢狀竇（SSS）和淺靜脈（SV）。較短的曝光有利于高成像幀速率，而較長(zhǎng)的曝光時(shí)間可改善SBR。例如，為了實(shí)現(xiàn)更豐富的脈管系統(tǒng)網(wǎng)絡(luò)觀(guān)察，曝光時(shí)間設(shè)置為500毫秒。在100 ms的曝光下，通過(guò)兩個(gè)毛細(xì)管的線(xiàn)輪廓（以藍(lán)色突出顯示，圖5C），計(jì)算出SBR為1.11和1.16（圖5F）。通過(guò)增加到500 ms，獲得1.22和1.26的SBR（圖5G）。3倍的更高放大倍率和500毫秒的曝光時(shí)間提供了更高的空間分辨率。用良好的SBR觀(guān)察到表觀(guān)寬度僅為6.3μm的微血管（圖5）。

綜上所述，作者團(tuán)隊(duì)在CH2Cl2中開(kāi)發(fā)了一種明亮的深近紅外熒光團(tuán)(ECY)，吸收/發(fā)射波長(zhǎng)為836 nm, FWHM窄至689 cm-1。通過(guò)引入不同數(shù)量的磺酸鹽(ECYS1、ECYS2和ECYS3)或聚乙二醇鏈(ECYPEG)，作者團(tuán)隊(duì)進(jìn)一步合成了一個(gè)ECY水溶性的集中庫(kù)。在活體小鼠成像中進(jìn)行了測(cè)試。ECYS2具有肝膽代謝器官成像的潛力，ECYPEG具有血管成像的潛力。這項(xiàng)工作為未來(lái)發(fā)展用于深近紅外多路復(fù)用的熒光團(tuán)提供了一個(gè)框架。此外，該工作的熒光團(tuán)在基礎(chǔ)研究、轉(zhuǎn)化醫(yī)學(xué)和外科手術(shù)中具有廣泛的實(shí)際應(yīng)用潛力。

參考文獻(xiàn)

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