本文要點(diǎn)：研發(fā)用于深層組織協(xié)同光療的近紅外（NIR）小分子光敏劑是具有挑戰(zhàn)性的。本文首先報(bào)道了一種利用受體工程策略的無(wú)重原子NIR半菁基光敏劑（BHcy）用于808 nm光介導(dǎo)的協(xié)同光動(dòng)力療法/光熱療法（PDT/PTT）的抗癌治療。這種策略賦予BHcy更平面、更強(qiáng)大的π共軛結(jié)構(gòu)，導(dǎo)致770/915-1200nm處的長(zhǎng)NIR吸收/發(fā)射以及單線態(tài)氧（1O2）的能力和光熱效應(yīng)的增強(qiáng)，這是由于激發(fā)單重態(tài)/三重態(tài)的能級(jí)降低和促進(jìn)系統(tǒng)間交叉過(guò)程。值得注意的是，基于BHcy的納米顆粒(BHcy-NPs)具有高效的1O2吸收率(12.9%)和高光熱轉(zhuǎn)換效率(55.1%)。更重要的是，BHcy-NPs在單次照射后，能夠通過(guò)破壞主要細(xì)胞器顯著殺傷癌細(xì)胞，抑制腫瘤在體內(nèi)生長(zhǎng)?？傊?，本研究為設(shè)計(jì)新的無(wú)重原子PDT/PTT制劑提供了一種策略，可用于潛在的臨床應(yīng)用。

背景：腫瘤光療主要包括光動(dòng)力療法（PDT）和光熱療法（PTT），因其wu創(chuàng)、高選擇性、低耐藥性和實(shí)時(shí)診斷等特點(diǎn)，近年來(lái)受到廣泛關(guān)注，已成為原位腫瘤消融的高效治療方法。在光照射下，PDT利用光敏劑產(chǎn)生細(xì)胞毒性活性氧（ROS）以誘導(dǎo)細(xì)胞凋亡，而PTT則使用光熱劑產(chǎn)生強(qiáng)烈的熱量以殺死癌細(xì)胞。然而，單個(gè)PDT或PTT通常不足以有效用于癌癥治療，因?yàn)槟[瘤微環(huán)境中具有嚴(yán)重的缺氧性質(zhì)和豐富的熱休克蛋白。因此，PDT和PTT的組合被認(rèn)為可以達(dá)到“1+1>2"的治療效果。然而，聯(lián)合光療的一般方法是使用兩個(gè)單獨(dú)的PDT和PTT分子，可能需要不同的激光并導(dǎo)致復(fù)雜的治療。仍然需要開(kāi)發(fā)具有高ROS和光熱產(chǎn)生能力的光敏分子，進(jìn)一步改善協(xié)同PDT和PTT治療。

迄今為止，PDT的幾種光敏劑，如原卟啉IX，氯蛋白e6和亞甲藍(lán)，已被臨床批準(zhǔn)用于治療皮膚，食管和肺部腫瘤。然而，這些光敏劑的主要吸收光譜仍然位于可見(jiàn)光區(qū)域<700nm，由于生物組織內(nèi)的強(qiáng)烈光吸收和散射，這在很大程度上削弱了深部組織中的治療效果。在700-1000nm的生物透明窗口中，近紅外光顯示出更深的身體穿透力和最小的組織吸收，因此，最近人們非常關(guān)注開(kāi)發(fā)用于深度PDT處理的近紅外光敏劑，包括硼二吡咯甲烷（BODIPY）分子，菁衍生物，金屬-有機(jī)配合物，和聚集誘導(dǎo)發(fā)射（AIE）化合物。然而，這些BODIPY和金屬有機(jī)配合物通常含有重原子，如I，Br，Ru和Ir，以促進(jìn)1O2的生成，導(dǎo)致明顯的暗毒性，低熒光，以及冗長(zhǎng)的合成。此外，BODIPY基光敏劑的光熱轉(zhuǎn)換效率（PCE）普遍較低。對(duì)于菁衍生物，盡管在近紅外區(qū)域吸收較強(qiáng)且PCE良好，低1O2生產(chǎn)能力和低光穩(wěn)定性限制了它們?cè)趨f(xié)同PDT/PTT處理中的進(jìn)一步應(yīng)用。例如，吲哚菁綠（ICG）顯示在水溶液中近紅外光照射下的1O2量子產(chǎn)率低（0.2%）和光穩(wěn)定性差。這些基于AIE的光敏劑通常表現(xiàn)出良好的效果1O2聚集狀態(tài)下的量子產(chǎn)率和明亮的熒光，而由于畸變的構(gòu)象，它們的吸收光譜低于700nm，并且在NIR激發(fā)下PCE受損。雖然取得了很大的進(jìn)步，但在單一光敏劑中同時(shí)控制良好的1O2 生成能力、高PCE、超過(guò)700 nm的長(zhǎng)波長(zhǎng)吸收和低暗毒性仍然具有挑戰(zhàn)性。

采用的策略之一，以實(shí)現(xiàn)兩者的高效1O2生成和NIR吸收/發(fā)射是在單個(gè)分子中引入強(qiáng)供體（D）和受體（A）部分以構(gòu)建共軛D-A結(jié)構(gòu)，可以降低zui 高占據(jù)分子軌道（HOMO）和zui di未占據(jù)分子軌道（LUMO）分布的能級(jí)，進(jìn)一步減小T1(?ES-T)和的zui 低激發(fā)態(tài)單態(tài)(S1)與三重態(tài)(?ES-T)之間的能量差，半菁染料具有典型的D-π-A結(jié)構(gòu)，消光系數(shù)高、斯托克斯位移大、生物相容性好、修飾合成容易等特點(diǎn)，廣泛應(yīng)用于近紅外熒光生物成像和疾病診斷。不幸的是，半胱氨酸染料的1O2產(chǎn)生效率（ΦΔ）極低?？偸菍⒅卦右肫渲幸源龠M(jìn)系統(tǒng)間交叉（ISC）過(guò)程并進(jìn)一步增加ΦΔ,而這種結(jié)構(gòu)設(shè)計(jì)不可避免地增加了暗細(xì)胞毒性，和短的三聯(lián)壽命。沒(méi)有可行的策略來(lái)構(gòu)建沒(méi)有重原子的治療診斷PDT/PTT半菁基光敏劑。另一方面，由于吸收波長(zhǎng)短，這些半菁基光敏劑通常使用660或700nm激光照射。然而，400nm和700nm之間的可見(jiàn)光具有更高的組織散射、吸水性和自發(fā)熒光，導(dǎo)致體內(nèi)研究受到損害。由于808nm光在癌癥光療中的激發(fā)效果更好，因?yàn)樗慕M織穿透深度相對(duì)較深，正常組織和水的吸收較低，如何進(jìn)一步擴(kuò)展半菁的吸收/發(fā)射并使其適用于808nm激光激發(fā)仍然未知，在很大程度上尚未探索。

為了應(yīng)對(duì)這些挑戰(zhàn)，作者團(tuán)隊(duì)首ci報(bào)告了一種受體工程策略，以構(gòu)建無(wú)重原子NIR半菁染料（BHcy），用于在808nm光照射下協(xié)同PDT和PTT癌癥治療（圖1）。通過(guò)調(diào)節(jié)受體單元的電子和空間位阻特性，BHcy在770/915nm處表現(xiàn)出紅移吸收/發(fā)射，1O2生產(chǎn)能力強(qiáng)，光熱性能高。與具有NIR-I熒光（700-900 nm）的傳統(tǒng)半菁染料（Hcy）不同，在915 nm處觀察到強(qiáng)烈的NIR-II熒光，尾部發(fā)射至1200 nm，這將進(jìn)一步改善組織穿透深度和成像引導(dǎo)治療。此外，Bhcy在145nm顯示出的較大的斯托克斯位移和出色的光穩(wěn)定性。理論計(jì)算表明，BHcy比Hcy具有更好的平面度和更大的π共軛，可以顯著減小HOMO/LUMO和S1/T2，并進(jìn)一步促進(jìn)自旋軌道耦合（SOC）和ISC過(guò)程，從而使近紅外吸收延長(zhǎng)并使1O2生成增強(qiáng)。值得注意的是，BHcy（BHcy-NPs）的納米顆粒在水溶液中顯示出有效的1O2 生產(chǎn)（ΦΔ= 12.9%）和55.1%的高PCE。更重要的是，BHcy-NPs能夠在808nm激光激發(fā)下通過(guò)協(xié)同PDT/PTT治療顯著抑制體內(nèi)癌細(xì)胞和4T1乳腺腫瘤的生長(zhǎng)。

圖1

結(jié)果：BHcy的設(shè)計(jì)與合成：雖然傳統(tǒng)的半菁染料如Hcy表現(xiàn)出良好的近紅外光學(xué)性能，但其ROS和光熱產(chǎn)生能力較差，限制了它們作為癌癥治療的光敏劑。為了獲得一種用于協(xié)同PDT/PTT光療的無(wú)重原子半菁基光敏劑，作者團(tuán)隊(duì)用1-乙基苯并（c，d）碘的平面部分代替了Hcy的受體單元，然后生成了具有更平面和更大的π共軛D-A結(jié)構(gòu)的BHcy，這可能會(huì)減小?E的能量差距S-T，促進(jìn)ISC工藝，提高量子產(chǎn)率1O2 。另一方面，其更平面的骨架也會(huì)在深海中改變吸收波長(zhǎng)并增加分子間π-π相互作用，從而在近紅外光照射下增強(qiáng)光熱效應(yīng)。BHcy和Hcy的半菁染料是通過(guò)Knoevenagel縮合反應(yīng)直接合成的。

BHcy的光物理性質(zhì)：作者團(tuán)隊(duì)首先在DMSO中測(cè)量了Hcy和BHcy的吸收和發(fā)射光譜。如圖2a，b所示，Hcy在629/681 nm處表現(xiàn)出兩個(gè)吸收峰，在710 nm處表現(xiàn)出zui 大的熒光發(fā)射。相比之下，BHcy在700/770nm處表現(xiàn)出紅移吸收峰，在915 nm處表現(xiàn)出zui 大的NIR熒光發(fā)射，斯托克斯位移增大至145nm，這是由于更強(qiáng)的D-A相互作用和更大的π共軛結(jié)構(gòu)。此外，BHcy還顯示出NIR-II尾部發(fā)射到1200nm，表明其在NIR-II熒光成像引導(dǎo)治療方面的高前景（圖2b）。此外，作者還比較了Hcy和BHcy在水溶液中的吸收/發(fā)射波長(zhǎng)。Hcy在水中的吸收和發(fā)射分別位于614/668和704 nm，而BHcy在637/755 nm處顯示出吸收峰，在910 nm處顯示出熒光發(fā)射峰。為了評(píng)估Hcy和BHcy的光熱性能，作者測(cè)量了它們?cè)诓煌す庹丈湎略谒械臏囟壬摺．?dāng)暴露于808nm激光照射10分鐘時(shí)，BHcy溶液（50 μm）的溫度顯著升高，而Hcy溶液（50μm）的溫度在650nm激光照射后僅略有升高（圖2c）。計(jì)算出BHcy和Hcy的光熱轉(zhuǎn)換效率（η）分別為42.2%和6.5%，表明BHcy可以作為良好的光熱劑。為了進(jìn)一步調(diào)查BHcy的1O2生成能力，1，3-二苯基異苯并呋喃（DPBF）用作1O2捕手，其415 nm處的特征吸收在感應(yīng)后會(huì)減少1O2的生成。在808 nm光照射下，DPBF在415 nm處的吸光度在0-300 s的時(shí)間內(nèi)急劇下降，顯示出BHcy生產(chǎn)的1O2（圖2e），雖然沒(méi)有明顯的1O2 在 650 和 808 nm 光照射下觀察到 Hcy 的產(chǎn)生（圖2d，f;）。此外，1O2 基于DPBF的衰減率，BHcy的生產(chǎn)效率比Hcy高9倍（圖2f）。這些結(jié)果表明，BHcy作為808 nm激光刺激的無(wú)重原子光敏劑具有巨大的潛力。

圖2

理論計(jì)算：為了深入了解Hcy和BHcy的電子激發(fā)和光物理性質(zhì)，開(kāi)展了密度泛函理論（DFT）和時(shí)相關(guān)DFT（TD-DFT）的研究。優(yōu)化的幾何形狀、HOMO 和 LUMO 分布如圖3a所示。Hcy表現(xiàn)出高度扭曲的構(gòu)象，供體和受體單元之間的扭轉(zhuǎn)角為44°，而B(niǎo)Hcy表現(xiàn)出較小的分子主鏈扭轉(zhuǎn)角（12°）。BHcy的平面結(jié)構(gòu)可能會(huì)增強(qiáng)水溶液中分子間π-π相互作用，從而獲得更好的光熱性能。此外，與Hcy相比，BHcy在整個(gè)D-π-A骨架上顯示出離域的HOMO和LUMO分布，顯示出較小的HOMO?LUMO帶隙，為1.91 eV，這與紅移吸收非常匹配（圖3a，c）。為了進(jìn)一步研究在ROS生產(chǎn)中起關(guān)鍵作用的ISC工藝，ΔES-T接下來(lái)計(jì)算SOC值。較小的ΔES-T是，SOC 越大，越高1O2的生產(chǎn)效率。如圖3b，c所示，Hcy顯示出較大的ΔES1-T11.35 eV，小的SOC 為 0.13 cm?1及其 S1能級(jí)低于T2，導(dǎo)致ISC工藝不可行，量子產(chǎn)率低1O2。盡管BHcy表現(xiàn)出類(lèi)似的ΔES1-T11.34 eV，其 ΔES1-T2僅為0.05eV，大的SOC為0.35 cm?1，可以顯著加速I(mǎi)SC過(guò)程并促進(jìn)1O2的量子產(chǎn)率。因此，受體工程策略賦予BHcy更好的平面度和更大的π共軛，從而在長(zhǎng)近紅外吸收波長(zhǎng)下具有優(yōu)異的PDT/PTT性能。

圖3

BHcy-NPs的制備與表征：為了提高BHcy在體外和體內(nèi)研究中的生物相容性，BHcy進(jìn)一步與DSPE-PEG共同組裝。形成了納米顆粒，稱(chēng)為BHcy-NPs（圖4a）。BHcy-NPs表現(xiàn)出≈10 nm的均勻直徑和基于動(dòng)態(tài)光散射（DLS）分析和TEM分析的球形形態(tài)（圖4b）。與BHcy相比，BHcy在水中的吸收峰為637/755 nm，BHcy-NPs在682/774 nm處顯示出吸收峰，并有輕微的浴色位移（圖4c）。SOSG是一種單線態(tài)氧特異性探針，用于檢查BHcy-NPs在水溶液中的1O2生成能力，一旦與530 nm反應(yīng)，在530 nm處顯示綠色熒光1O2.如圖4d所示，在808 nm光照射下，含有BHcy-NPs和SOSG的水溶液在530 nm處觀察到明顯的熒光強(qiáng)度增加，表明BHcy-NPs具有良好的1O2生成能力。據(jù)計(jì)算，水中BHcy-NPs的1O2量子產(chǎn)率為12.9%，比ICG（0.2%）高65倍。相比之下，沒(méi)有明顯的1O2觀察到Hcy-NPs的產(chǎn)生（圖4e）。隨后，通過(guò)監(jiān)測(cè)808 nm激光照射下溫度升高（ΔT）來(lái)評(píng)價(jià)BHcy-NPs的光熱性能。如圖4f所示，BHcy-NPs的光熱性能高度依賴(lài)于濃度和激光功率，隨著濃度從10μm增加到50μm，ΔT從12.5升高到40.2 °C（圖4f），30 μmBHcy-NPs的溫度顯著升高，通過(guò)將激光功率從0.75提高到1.5W，ΔT從19.0升高到33.5°C。然后，基于加熱-冷卻實(shí)驗(yàn)循環(huán)計(jì)算了BHcy-NPs的光熱轉(zhuǎn)換效率（PCE）。如圖4g，h所示，30μmBHcy-NPs溶液的溫度在808 nm激光照射下升高至50.3°C10 min，PCE（η）高達(dá)55.1%，高于大多數(shù)報(bào)道的近紅外花菁染料。此外，BHcy-NPs在5次加熱-冷卻循環(huán)后仍保持良好的光熱轉(zhuǎn)換能力，并且在連續(xù)激光照射10分鐘后表現(xiàn)出較好的光穩(wěn)定性（圖4i）。

圖4

細(xì)胞ROS產(chǎn)生及光損傷機(jī)制：在確認(rèn)了BHcy-NPs優(yōu)異的PDT/PTT特性后，作者接下來(lái)將BHcy-NPs應(yīng)用于體外光療研究。首先，使用CCK-8測(cè)定在HeLa細(xì)胞中進(jìn)行細(xì)胞活力測(cè)定。如圖5a所示，BHcy和BHcy-NPs在0至30μ m的濃度下均顯示出可忽略不計(jì)的細(xì)胞毒性，表明暗細(xì)胞毒性較低。在808nm激光照射5分鐘后，觀察到BHcy-NPs處理細(xì)胞的劑量依賴(lài)性光毒性，導(dǎo)致20μ m濃度下≈80%的細(xì)胞死亡。為了進(jìn)一步評(píng)估協(xié)同PDT / PTT抗癌治療，作者分別研究了PDT和PTT的療效，其中HeLa細(xì)胞與BHcy-NPs一起孵育30分鐘，并用808nm激光在冰上進(jìn)行PDT治療或用N-乙酰半胱氨酸（NAC，一種ROS清除劑）預(yù)處理以進(jìn)行PTT測(cè)試。BHcy-NPs在協(xié)同PDT/PTT治療中表現(xiàn)出很強(qiáng)的光毒性，例如，單個(gè)PDT和PTT分別導(dǎo)致46%和50%的細(xì)胞死亡，而PDT和PTT聯(lián)合導(dǎo)致90%的細(xì)胞死亡（30 μmBHcy-NPs）。此外，808nm激光器本身沒(méi)有細(xì)胞毒性（圖5a）。進(jìn)一步驗(yàn)證細(xì)胞內(nèi)1O2 輻照下生成2′，7′-二氯二氫熒光素二乙酸酯作為ROS指示劑，可用綠色熒光氧化成2′，7′-二氯熒光素。如圖5b所示，激光或BHcy-NPs處理的細(xì)胞未觀察到熒光。相比之下，在照射下與BHcy-NPs一起孵育的HepG2細(xì)胞表現(xiàn)出強(qiáng)烈的綠色熒光，這意味著產(chǎn)生1O2 。

圖5

其次，通過(guò)共聚焦熒光成像研究了BHcy-NPs的協(xié)同PDT/PTT抗癌能力，并進(jìn)行活/死細(xì)胞染色實(shí)驗(yàn)，直觀地區(qū)分鈣黃綠素-AM染色的活細(xì)胞和碘化丙啶染色的死細(xì)胞（紅色熒光）。如圖5c所示，對(duì)于808nm激光或BHcy-NPs處理的HepG2細(xì)胞，僅觀察到綠色熒光。相比之下，“PDT + PTT" 組明顯觀察到強(qiáng)烈的紅色熒光，而單個(gè)PDT或PTT組則同時(shí)出現(xiàn)綠色和紅色熒光。這些結(jié)果表明，協(xié)同PDT/PTT處理比單獨(dú)使用PDT或PTT可以達(dá)到更好的細(xì)胞殺傷效果，這與圖5a中的結(jié)果一致。為了進(jìn)一步研究光誘導(dǎo)細(xì)胞毒性的機(jī)制，作者接下來(lái)檢查了治療前后關(guān)鍵細(xì)胞器的變化，包括線粒體和溶酶體（圖5d）。僅對(duì)于激光或BHcy-NPs處理的細(xì)胞，清楚地觀察到細(xì)胞的正常形態(tài)。然而，在激光照射下檢測(cè)到用BHcy-NPs孵育的細(xì)胞的膜起泡。此外，線粒體和溶酶體追蹤器的綠色熒光幾乎在整個(gè)細(xì)胞質(zhì)中擴(kuò)散，表明“BHcy-NPs+激光"組的溶酶體和線粒體都被破壞。為了進(jìn)一步探索線粒體功能障礙，作者應(yīng)用JC-1染色來(lái)評(píng)估線粒體膜電位，在正常線粒體中顯示J-聚集體的紅色熒光，在異常線粒體中顯示J-單體的綠色熒光。與僅具有紅色熒光的“PBS+ L"和“BHcy-NPs"組相比，用BHcy-NPs和激光處理的HepG2細(xì)胞觀察到強(qiáng)烈的綠色熒光，表明BHcy-NPs可以在808nm激光照射下誘導(dǎo)線粒體膜去極化（圖5e）。

近紅外-II引導(dǎo)內(nèi)BHcy-NPs的抗癌治療：在體外優(yōu)異的PDT / PTT效果的鼓舞下，作者接下來(lái)評(píng)估了BHcy-NPs在體內(nèi)的抗癌功效（圖6a）。首先將BHcy-NPs溶液注射到4T1荷瘤BALB/c小鼠中，然后進(jìn)行NIR-II熒光成像。強(qiáng)烈的NIR-II熒光迅速出現(xiàn)，并且在注射后1小時(shí)觀察到zui高的熒光強(qiáng)度（圖6b）。因此，在注射BHcy-NPs1 h后進(jìn)行協(xié)同PDT/PTT光療。接下來(lái)，將4T1荷瘤小鼠隨機(jī)分為三組：PBS + Laser，僅BHcy-NPs和BHcy-NPs + Laser。注射PBS或BHcy-NPs（0.5mg kg）后?1，500μm，30μL），將腫瘤暴露于808 nm激光（0.25Wcm?2）和體內(nèi)光熱圖像由熱像儀監(jiān)測(cè)。與“PBS+激光"組相比，“BHcy-NPs+激光"組的腫瘤溫度在用808nm光照射10分鐘后迅速升高至55°C（圖6c）。光療后，每?jī)商鞙y(cè)量并記錄小鼠的數(shù)碼照片，腫瘤體積和體重，以評(píng)估抗癌效果?！癙BS+Laser"和“BHcy-NPs"組顯示出快速的腫瘤生長(zhǎng)，而對(duì)于用“BHcy-NPs + Laser"治療的小鼠，腫瘤生長(zhǎng)受到顯著抑制，并且在治療過(guò)程中兩個(gè)腫瘤wan quan消融（圖6d，e）。為了進(jìn)一步確認(rèn)體內(nèi)光療效果，使用蘇木精和伊紅（H&E）染色分析和末端脫氧核苷酸轉(zhuǎn)移酶介導(dǎo)的dUTP切口末端標(biāo)記（TUNEL）測(cè)定檢查切除的腫瘤切片（圖6g）。對(duì)照組腫瘤細(xì)胞排列密集，形態(tài)正常，“BHcy-NPs+激光"組明顯壞死。此外，在用BHcy-NPs和808nm激光治療的腫瘤中檢測(cè)到大量具有綠色熒光的凋亡細(xì)胞。此外，還研究了BHcy-NPs的生物安全性。沒(méi)有觀察到體重減輕（圖6f），在包括心臟，肝臟，脾臟，肺和腎臟在內(nèi)的主要器官中沒(méi)有檢測(cè)到明顯的異?；蚱鞴贀p傷。這些結(jié)果表明，BHcy-NPs有望作為一種安全的治療診斷藥物，用于體內(nèi)協(xié)同PDT/PTT對(duì)抗癌癥。

圖6

結(jié)論：綜上所述，作者成功設(shè)計(jì)合成了一種無(wú)重原子半菁基近紅外光敏劑（BHcy）用于PDT/PTT協(xié)同抗癌治療。通過(guò)受體工程策略，具有更平面和更大的π共軛結(jié)構(gòu)的BHcy在770/915 nm處表現(xiàn)出紅移NIR吸收/發(fā)射，NIR-II尾部發(fā)射至1200 nm，促進(jìn)了ISC過(guò)程并提高了光熱性能。BHcy可以與DSPE-PEG2000 組裝形成均勻納米粒子（BHcy-NPs），其具有良好的量子產(chǎn)率1O2（12.9%）和高光熱轉(zhuǎn)換效率（55.1%）。值得注意的是， BHcy-NPs在808 nm激光照射下在體外和體內(nèi)均具有優(yōu)異的抗癌效果，這種設(shè)計(jì)策略將為開(kāi)發(fā)用于癌癥光療的高性能新型PDT/PTT藥物提供獨(dú)到見(jiàn)解。

參考文獻(xiàn)

DOI: 10.1002/smll.202204851

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